Demostrada la coevolución de plantas y hongos

El grupo del Prof. Angel T. Martínez en el Centro de Investigaciones BIológicas acaba de publicar en Proceedings of the National Academy of Sciences los resultados de una investigación que demuestra que la evolución de las enzimas que degradan la lignina sigue la evolución de la lignina en plantas leñosas.

Durante los últimos años, muchos grupos de investigación se han centrado en estudiar la evolución de los hongos de podredumbre de la madera y su maquinaria enzimática, debido a su relevancia ecológica y biotecnológica. El origen de estos importantes organismos se estableció en el período Carbonífero, asociado a la producción de las primeras peroxidasas ligninolíticas. Junto con otros factores geoquímicos, el surgimiento de los hongos que degradan la madera supuso el fin de la acumulación de carbón propia de este período. Trabajos posteriores sobre el orden Polyporales demostraron que el ancestro común de las especies de podredumbre de la madera era un hongo de podredumbre blanca (capaz de mineralizar el recalcitrante polímero de lignina), mientras que la pérdida adicional de genes de peroxidasas ligninolíticas generó el linaje de podredumbre parda (que solo degrada los azúcares de la lignocelulosa).

Recientemente, el grupo del Prof. Angel T. Martínez del CIB ha resucitado los ancestros de las enzimas ligninolíticas de los Polyporales, donde se incluyen la mayoría de los hongos de podredumbre blanca. Su trabajo ha demostrado hasta ahora que las peroxidasas ligninolíticas, las enzimas más eficientes degradando la lignina, moldearon sus propiedades durante la evolución para poder modificar este polímero más eficazmente. Su evolución comenzó con una pobre oxidación de la lignina a través de quelatos de Mn (III). Más tarde, incorporaron un triptófano en su superficie capaz de oxidar directamente la lignina, a la vez que se volvían cada vez más estables al pH ácido en el que estos hongos actúan en la naturaleza. Junto con una carga progresivamente más negativa rodeando al triptófano expuesto al solvente y un aumento generalizado en sus potenciales de reducción, estas peroxidasas se convirtieron en las enzimas degradadoras de lignina más eficientes que existen en la actualidad.

En este trabajo ahora publicado en PNAS, Ayuso-Fernández et al. demuestran con técnicas analíticas de vanguardia, como la espectrofotometría de flujo detenido y la RMN bidimensional, que con la incorporación del triptófano expuesto al solvente hubo un cambio dramático en la actividad y preferencia de sustrato de las peroxidasas ligninolíticas. De esta manera, con la aparición del sitio de oxidación para la degradación directa de la lignina, estas enzimas cambiaron su preferencia por la lignina de gimnospermas, más primitiva y simple, a la lignina de angiospermas, más reciente, compleja y recalcitrante debido a la incorporación de unidades siringilo (S) a las unidades guayacilo (G) que forman la lignina de gimnospermas. Además, muestran que aquellos Polyporales con una mayor cantidad de enzimas que contienen el triptófano catalítico tienen preferencia por crecer en madera de angiospermas. Finalmente, calibran la filogenia de las peroxidasas de Polyporales utilizando el registro fósil. El aumento del triptófano expuesto al solvente ocurrió hace ~200 millones de años, concurrente con la aparición y la diversificación masiva de las angiospermas en la evolución, indicando con estos resultados una fascinante coevolución entre hongos saprótrofos y plantas vasculares.

Este trabajo es fruto de una colaboración de los autores del CIB con el Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla del CSIC.

Referencia: Peroxidase evolution in White-rot fungi follows wood lignin evolution in plants. Ayuso-Fernández I, Rencoret J, Gutiérrez A, Ruiz-Dueñas FJ, Martínez AT (2019). Proc. Natl. Acad. Sci. DOI: 10.1073/pnas.1905040116

Más información: nota de prensa del CSIC